L’exposition permanente propose deux sections beaux-arts. La première est consacrée à la sculpture française des 18e et 19e siècles, centrée principalement sur l’œuvre de l’artiste académique jurassien Jean-Joseph Perraud, et sur celle de ses contemporains, maîtres, élèves et amis. La seconde expose des peintures des écoles nordique, italienne et française du 16e au 20e siècle, avec notamment des œuvres de Pieter Brueghel le Jeune, Pietro Negri, ou encore Gustave Courbet.
Les collections d’histoire naturelle comprennent des échantillons de roches et minéraux, des fossiles de l’ensemble du Massif jurassien dont le plus vieux dinosaure actuellement connu en France (Plateosaurus), mais aussi de la botanique et de la conchyliologie.
Les collections archéologiques illustrent l’occupation humaine du département du Jura, depuis le Paléolithique jusqu’au début du XXe siècle. Parmi elles, on note la présence de sites majeurs : Chalain et Clairvaux, inscrits sur la Liste du patrimoine mondial par l’Unesco, pour le Néolithique, Évans, pour l’âge du Bronze, Chavéria pour l’âge du Fer, Villards-d’Héria, pour l’époque gallo-romaine, Pymont, pour le Moyen Âge.
Les collections de sciences naturelles et d’archéologie ne sont pas présentées en permanence mais lors des expositions temporaires, qui mettent en valeur les riches collections du musée dans leur diversité.
